Come testimoniano i numerosi ritrovamenti archeologici, nelle vicinanze del paese si insediarono popolazioni etrusche ed umbre.
Il paese fu feudo dei Carpegna, poi dei Malatesta che dotarono il paese di strutture tali da renderlo uno dei borghi fortificati più potenti del XV secolo.
I nomi ‘Penna’ e ‘Billi’ derivano dalla conformazione dei due picchi rocciosi.
I due castelli furono rivali fino al 1350.
La città è tutt’ora sede della diocesi di San Marino-Montefeltro.